Resumos

INVENTÁRIOS

Checklist da classe appendicularia (Chordata: Tunicata) do Estado de São Paulo, Brasil

Checklist of class appendicularia (Chordata: Tunicata) from São Paulo State, Brazil

Luz Amelia Vega-PérezI, ^* * Autor para correspondência: Luz Amelia Vega-Pérez, e-mail: lavega@usp.br ; Meiri Aparecida Gurgel de Campos^II; Katya Patrícia Schinke^I

^IDepartamento de Oceanografia Biológica, Instituto Oceanográfico, Universidade de São Paulo - USP, Praça do Oceanográfico, n. 191, Butantã, CEP 05508-120, São Paulo, SP, Brasil

^IICentro de Ciências Naturais e Humanas, Universidade Federal do ABC - UFABC, Rua Santa Adélia, n. 166, Bairro Bangu, CEP 09-210-170, Santo André, SP, Brasil

RESUMO

Os tunicados da classe Appendicularia são organismos pelágicos, exclusivamente marinhos, caracterizados pela ausência da cavidade branquial e da cloaca, bem como pela retenção de notocorda e cauda muscular no estágio adulto. O corpo, delicado e transparente, é formado pelo tronco que raramente excede os 5 mm e pela cauda, várias vezes mais longa que o tronco. São hermafroditas protândricos, exceção feita à espécie Oikopleura dioica, que na época da reprodução lançam os gametas na água onde ocorre a fecundação. Os apendiculários se alimentam basicamente de pico-nanoplâncton, bem como de pequenas diatomáceas, vírus, bactérias e material coloidal. Durante a alimentação utilizam a casa ou "house", secretada pelo epitélio glandular do tronco, que possui filtros internos para concentrar as partículas antes de serem selecionadas e ingeridas. Na teia alimentar marina, são elo importante entre o pico-nanoplâncton e os níveis tróficos superiores já que servem de alimento para os outros componentes do zooplâncton, incluindo peixes de interesse comercial. Sua elevada taxa de fecundidade e de crescimento, aliada à capacidade de produzir quantidades significativas de matéria orgânica representada pela casas descartadas e pelotas fecais, os tornam peça fundamental no fluxo de energia. A neve marinha produzida por estes organismos, representa uma importante fonte de carbono para as camadas mais profundas. Os apendiculários são encontrados em todas as regiões neríticas e oceânicas do mundo, sendo mais abundantes na camada dos 100 a 200 m, embora algumas espécies habitem as regiões meso e batipelágicas. A maior diversidade de espécies foi registrada em águas quentes. Das 82 espécies identificadas até o momento em todo o mundo, 43 foram citadas para o Oceano Atlântico Sul, 29 para as águas brasileiras e 20 espéies para o Estado de São Paulo.

Número de espécies: no mundo: 82, no Brasil: 29, estimadas no Estado de São Paulo: 29.

Palavras-chave: appendicularia, biota paulista, Programa BIOTA/FAPESP.

ABSTRACT

The appendicularians are planktonic tunicates exclusively marine, characterized by the presence of the notochord in the adult stage and the lack of the peribranchial cavity and cloacae. The body is transparent and divided into two regions: a trunk, exceptionally exceeding 5 mm, and a tail which is generally several times longer than the trunk. These organisms, with exception of Oikopleura dioica, are hermaphroditic protandric, and release their gametes directly to the water column. They have both very high fecundity and growth rate. The primarily food item of appendicularians is pico-nannoplankton, virus, bacteria and mucoid substances. They feed by means of a complex mucous structure, the "house" which is secreted by the trunk and used as tangential flow filter to concentrate ambient food particles prior to their collection by the pharyngeal filter. The appendicularians are important food item of others components of the zooplankton, including larval and adult fish. On the other hand, the marine snow produced by them contribute substantially to the carbon turn over time. The sinking rates of their faecal pellets and discharged houses can reach deep waters and their repackaging activity may play a significant role in channeling short lived carbon toward sequestration. The Appendicularians are conspicuous members of marine zooplankton, occurring in both neritic and oceanic regions of all oceans. High number of species is epipelagic, being most abundant around 100-200 m. However, some species inhabit the meso-and bathypelagic regions. The highest diversity of Appendicularians has been reported from warmest waters. At the moment 82 species belonging to the Oikopleuridae, Fritillariidae and Kowalesvkiidae families were identified, and from these, 43 species have been recorded in South Atlantic and 29 species in Brazilian waters. In São Paulo State twenty species were found along the coastal waters.

Number of species: in the world: 82, in Brazil: 29, estimated in São Paulo State: 29.

Keywords: appendicularia, biodiversity of the State of São Paulo, BIOTA/FAPESP Program.

Introdução

A classe Appendicularia é constituída de espécies exclusivamente marinhas, cujo nome deve-se à presença do apêndice propulsor denominado cauda. São conhecidos também como Larvacea devido à sua semelhança com as larvas dos outros Tunicata (Gorsky & Palazzoli 1989). Esses organismos são um dos componentes mais frequentes do zooplâncton, embora raramente sejam dominantes em termos de biomassa (Hopcroft & Roff 1995, Choe & Deibel 2008).

A classe é constituída por 82 espécies pertencentes às famílias Oikopleuridae Lohmann, 1896; Fritillariidae Seeliger, 1895 e Kowalevskiidae Lahille, 1888; que se diferenciam pelos formatos do tronco, endóstilo, espiráculos, parede do estômago, epitélio oicoplástico, gônadas e cauda. Dessas três famílias, Oikopleuridae é a que possui o maior número de gêneros e espécies descritas (Esnal 1977, 1981, 1999, Fenaux et al. 1998).

As principais características que distinguem os apendiculários dos outros Tunicata são: a ausência da cavidade branquial e da cloaca, a presença de epitélio glandular que reveste a parte anterior do tronco, bem como a retenção de notocorda e cauda muscular no estágio adulto (Fenaux 1977).

Os apendiculários são organismos solitários, de tamanho pequeno, aspecto delicado, transparentes e luminescentes. O corpo é formado pelo tronco e pela cauda, várias vezes mais longa que o tronco. Este último, que raramente ultrapassa os 5 mm de comprimento, é dividido em três regiões: faringo-branquial, digestiva e genital. São hermafroditas protândricos, exceção feita à espécie Oikopleura dioica que apresenta sexos separados. Na época da reprodução formam densos agregados e todos os indivíduos maduros lançam, ao mesmo tempo, os gametas na água onde ocorre a fertilização (Berril 1950, Last 1972, Esnal 1999, Brusca & Brusca 2007).

Esses organismos são herbívoros e um dos poucos metazoários marinhos capazes de filtrar eficientemente as menores partículas presentes na coluna de água, incluindo bactérias (King et al. 1980, Deibel 1988, Capitanio et al. 1997, Hopcroft et al. 1998). Para obter o alimento utilizam a casa ou "house", considerada uma das mais complexas estruturas externas construídas por um organismo, que é secretada pelo epitélio glandular e cujo comprimento pode variar de 6 mm a 2 m aproximadamente (Alldredge 1977, Barham 1979, Dybas 1993). Durante a alimentação, o batimento da cauda orienta a água em direção aos filtros, existentes dentro da casa, onde as partículas são concentradas antes de serem selecionadas e ingeridas (Flood 1991, Alldredge & Madin 1982, Flood et al. 1992). Esses filtros retêm partículas de até 0,1 µm, como cocolitoforídeos, flagelados nus, pequenas diatomáceas, dinoflagelados, bactérias e material coloidal, que são os principais itens alimentares dos apendiculários (Flood 1978, 2003, King et al. 1980, Hopcroft et al. 1998, Bone et al. 2003).

O processo de filtração intensa e contínua provoca periodicamente a obstrução dos filtros, o que exige o descarte da casa e a produção de uma nova a cada 2 ou 4 horas. Porém, dependendo da espécie, da disponibilidade de alimento, da taxa de alimentação e de fatores como a temperatura e salinidade, um indivíduo pode produzir entre 6 e 16 casas por dia (Esnal 1981, 1986, Sato et al. 2001, 2003). As casas descartadas pelos apendiculários são de extrema importância na cadeia trófica marinha, já que concentram grandes quantidades de fitoplâncton, muco e detrito no seu interior. Constituem agregados macroscópicos importantes no fluxo de carbono orgânico particulado e fontes ricas em alimento para algumas espécies que habitam as regiões mais profundas dos oceanos (Alldredge 1976a, 2005, Davoll & Youngbluth 1990, Urban et al. 1992, Tomita et al. 1999, Maar et al. 2004, Dagg & Brown 2005, Koski et al. 2007).

O ritmo de filtração intenso permite também que nas áreas onde os apendiculários são abundantes, filtrem de 30 a 60% da água circundante em até 24 horas, concentrando milhões de células do fitoplâncton, mesmo em regiões oligotróficas (Alldredge 1977, Flood et al. 1992, Esnal 1996). Com isso, podem reduzir drasticamente a biomassa fitoplanctônica, regular o tamanho da população e sua disponibilidade para outros herbívoros (Barnes & Hughes 1982, Esnal 1986, López-Urrutia et al. 2005, Sato et al. 2008). Porém, em ambientes costeiros e estuarinos esse mecanismo de alimentação pode contribuir para o aumento da transparência da água e a penetração de luz, estimulando o desenvolvimento do fitoplâncton (Dagg et al. 1996, Fernández & Acuña 2003).

Na teia alimentar marinha, ainda, são elo importante entre o pico-nanoplâncton e os níveis tróficos superiores uma vez que fazem parte da dieta de peixes, muitos de interesse comercial (Last 1980, Ikewaki & Tanaka 1993, Capitanio et al. 1997, Kurtz 1999), bem como de medusas, ctenóforos e quetógnatos (Alldredge 1976b, Uye & Ichino 1995, Vega-Pérez & Liang 1992, Liang & Vega-Pérez 1995, 2001, 2002, Purcell et al. 2005, Urban-Rich et al. 2006). Por outro lado, seu ciclo de vida curto e elevada taxa de crescimento em condições favoráveis, permitem que atinjam picos de abundância rapidamente (Alldredge & Madin 1982, King 1982, Hopcroft & Roff 1995, Hopcroft et al. 1998, López-Urrutia et al. 2003). Essa característica aliada à capacidade de produzir quantidades significativas de matéria orgânica, representada pela casas descartadas e pelotas fecais (Taguchi 1982, Cima et al. 2002, Vargas et al. 2002), os tornam peça fundamental no fluxo de energia no ambiente marinho (Gorsky & Fenaux 2003, Hopcroft & Roff 1998, Deibel & Paffenhöfer 2009). Isso porque a pelota fecal, além de refletir o tipo de fitoplâncton presente na área, serve como um eficiente meio de transporte de nutrientes, poluentes e outras partículas presentes na zona eufótica para as camadas mais profundas (Wefer et al. 1988, Urban et al. 1992, 1993).

Algumas espécies foram observadas portando epiparasitas na região caudal, como foi o caso de Oikopleura longicauda (Forneris, 1965). Mais recentemente, Vega-Pérez & Schinke (2008) verificaram a presença do parasita Ellobiopsis sp. na cauda de indivíduos dessa espécie e de O. dioica coletados no Sistema estuarino da Baixada Santista, São Paulo.

Os apendiculários são encontrados em todos os oceanos do mundo, sendo a Convergência Subtropical o limite sul de distribuição para muitas espécies. Contudo, são mais abundantes em águas de mistura sobre a plataforma continental e na camada dos primeiros 100 m, além de apresentar maior diversidade de espécies em águas quentes (Bjönberg & Forneris 1955, Esnal 1978, 1986, 1999).

Os estudos da classe Appendicularia iniciaram-se com Chamisso (1821, In Fenaux, 1993), que descreveu a espécie Appendicularia flagelum Chamisso, 1821 e a incluiu no grupo dos Cnidaria. Posteriormente, foram classificadas como moluscos por Quoy & Gaimard (1833)" e zoofitos por Quoy & Gaimard (1833). Até então, esses organismos eram considerados estágios larvais de adultos desconhecidos. Foi Huxley (1851) o primeiro a reconhecer que eram espécimes adultos e os colocou no grupo dos Tunicata. Contudo, para alguns autores continuaram sendo larvas de ascídias ou a geração livre natante de ascídias sésseis. Essas dúvidas foram esclarecidas com o trabalho feito por Fol (1872), baseado na análise do material coletado no Estreito de Messina, Itália, que serviu de base para estudos posteriores que mostraram a grande diversidade de espécies apresentada pela classe (Fenaux 1967).

Gegenbaur (1855) usou o termo Copelata para designar esses organismos, enquanto Balfour (1881 , In Fenaux, 1993) Perennichordata, para diferenciá-las dos outros Tunicata. Foi Lahille (1888) quem os chamou de Appendicularia e Herdman (1881) de Larvacea. A classificação utilizada no momento foi a proposta por Lohman (1896), embora com pequenas modificações (Fenaux 1967, 1993, 1998).

Os primeiros registros dessas espécies em águas brasileiras foram feitos por Lohmann (1896) a partir de amostras obtidas nas regiões Norte e Nordeste, durante a "Plankton Expedition" realizada em 1889. As coletas de plâncton feitas pela Expedição "Terra Nova" em 1910, nessa última região, permitiram que Garstang & Georgeson (1935) estudassem a sistemática e distribuição dos apendiculários. Esses mesmos aspectos foram abordados por Lohmann & Hentschel (1939) baseado no plâncton coletado, ao longo da costa brasileira, nas campanhas oceanográficas feitas pelo N/oc. "Meteor" entre 1925 e 1927 (Forneris 1955, Fenaux 1993, Brandini et al. 1997). Posteriormente, Björnberg & Forneris (1955, 1958) estudaram os apendiculários obtidos durante os cruzeiros do "Baependi" e "Vega", organizados pela Marinha de Guerra Brasileira, à Ilha Trindade (ES). A distribuição do grupo ao redor das Ilhas de Alcatrazes e de Fernando de Noronha foi analisada por Björnberg & Forneris (1956a,b), enquanto a da região sudeste-sul do Brasil por Forneris (1957, 1965).

Os apendiculários da costa Atlântica da América do Sul foram identificados por Fenaux (1968a) a partir de amostras obtidas durante a expedição do "Calypso" realizada em 1961-1962. Anos depois, Esnal & Castro (1977), Esnal (1978) e Campos (2000) fizeram o levantamento das espécies que ocorrem na região sudeste-sul do Brasil. Mais recentemente, Campos (2004) inventariou as espécies que ocorrem desde Cabo Orange (AM) até o Cabo de Santa Marta Grande-Araranguá (SC) e Bonecker & Carvalho (2006) identificaram as da região compreendida entre a Bahia e o Rio de Janeiro. Dentre os trabalhos que abordam aspectos da ecologia e abundância desses organismos destacam-se os de Esnal & Castro (1985), Esnal et al. (1985, 1997) e Dadon & Esnal (1995). No Estado de São Paulo, Matsumura (1970) estudou a variação sazonal dos apendiculários do Complexo Estuarino-Lagunar de Cananéia e de Santos (SP), Sinque (1976, 1983a, b) a distribuição vertical das famílias Oikopleuridae e Fritillaridae ao largo de Santos, enquanto Vega-Pérez & Schinke (2008) e Miyashita (2010) as que ocorrem no sistema estuarino de Santos e na região de Ubatuba, respectivamente.

Das 82 espécies identificadas até o momento em todo o mundo, 43 foram citadas para o Oceano Atlântico Sul e 36 para a costa brasileira por Esnal (1999). Baseado nos mapas de distribuição dos apendiculários, elaborados por essa autora, Rodrigues (1999) concluiu que 25 espécies encontram-se presentes na faixa latitudinal correspondente ao Estado de São Paulo. Entretanto, a análise dos trabalhos feitos por pesquisadores brasileiros, com material coletado em várias regiões do Brasil e em épocas diferentes, revelam a existência de 29 espécies, sendo o maior número registrado na região compreendida entre Cabo Frio (RJ) e Cabo de Santa Marta Grande (SC) (Campos 2000, 2004).

Metodologia

A lista das espécies da fauna de Appendicularia do Estado de São Paulo (Tabela 1) foi elaborada com base nos trabalhos dos seguintes autores: Forneris (1957); Björnberg (1963); Björnberg & Forneris (1955, 1956a,b, 1958); Matsumura-Tundisi (1970), Esnal (1981, 1999); Campos (2000; 2004), Campos & Vega-Pérez (2004), Vega-Pérez & Schinke (2008) e Miyashita (2010). Além dessas referências foram consultados os seguintes sites:

• World Register of Marine Species - WORMS: www.marinespecies.org/. Acessado em 10.05.2010.

• Ocean Biogeographic Information System - OBIS: www.iobis.org/. Acessado em 10.05.2010.

Resultados e Discussão

1. Lista das espécies da classe appendicularia (Chordata: Tunicata) do Estado de São Paulo

Filo Chordata

Subfilo Tunicata

Classe Larvacea ou Appendicularia

Família Oikopleuridae Lohmann, 1915

Oikopleura albicans (Leuckart, 1853)

Oikopleura cophocerca (Gegenbaur, 1855)

Oikopleura dioica Fol 1872

Oikopleura fusiformis cornutogastra Aida 1907

Oikopleura fusiforms Fol 1872

Oikopleura gracilis Lohmann 1896

Oikopleura intermedia Lohmann 1896

Oikopleura longicauda (Vogt, 1854)

Oikopleura rufescen Fol 1872

Stegosoma magnum (Langerhans,1880)

Família Fritillariidae Lohmann, 1915

Appendicularia sicula Fol 1874

Fritillaria borealis sargassi Lohmann 1896

Fritillaria borealis Lohmann 1896

Fritillaria formica Fol 1872

Fritillaria haplostoma Fol 1872

Fritillaria pellucida (Busch 1851)

Fritillaria tenella Lohmann 1896

Fritillaria venusta Lohmann 1896

Tectillaria fertilis (Lohmann, 1896)

Família Kowalevskiidae Lahille, 1888

Kowalevskia tenuis Fol,1872

1. Comentários sobre a lista, riqueza do estado comparado com outras regiões

A fauna de Appendicularia registrada no ecossistema marinho do Estado de São Paulo é muito semelhante à encontrada no mundo e em outras regiões do Brasil, como as compreendidas entre Bahia e Rio de Janeiro, bem como entre o Rio de Janeiro e Santa Catarina, onde Bonecker & Carvalho (2006) e Campos (2004) reportaram a presença de 15 e 17 espécies, respectivamente. O fato de São Paulo ter apresentado 20 (69%) das 29 espécies registradas em águas brasileiras permite inferir que, no momento, é o estado que possui a fauna mais diversificada e melhor conhecida do país.

2. Principais avanços relacionados ao Programa BIOTA/FAPESP

Apesar da importância dos apendiculários no ecossistema marinho, nos últimos 10 anos pouco foi feito para melhorar o conhecimento do grupo no Estado de São Paulo. A prova desse fato é o pequeno número de trabalhos publicados em periódicos nacionais e internacionais, de teses (01) e dissertações apresentadas (02). Estas últimas foram elaboradas por alunos do curso de Pós-graduação do IOUSP e defendidas nos anos 2000, 2010 e 2004, respectivamente. Verifica-se também que entre 1999 e 2010 nenhuma monografia de conclusão de curso foi apresentada.

3. Principais grupos de pesquisa

No Brasil e no Estado de São Paulo é muito reduzido o número de pesquisadores dedicados ao estudo dos apendiculários. No momento dois grupos pertencentes aos Laboratórios de Zooplâncton e de Sistemas planctônicos, do Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo, vêm pesquisando a fauna de Appendicularia.

4. Principais acervos

Até o momento, não existem coleções de referência completas da fauna de Appendicularia que ocorrem em águas brasileiras. Os Laboratórios de Zooplâncton e o de Sistemas planctônicos do Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo possuem uma coleção de espécimes retirados das amostras de zooplâncton, pertencentes ao acervo da instituição, além de uma pequena coleção didática.

5. Principais lacunas do conhecimento

Apesar do número de espécies de Appendicularia do estado de São Paulo representar 69% das 29 encontradas em águas brasileiras, 46% das 43 registradas no Atlântico Sul e 24% das 82 espécies descritas no mundo, a sistemática do grupo ainda precisa ser aperfeiçoada. Isso, aliado ao estudo detalhado da distribuição batimétrica desses organismos, pode revelar a ocorrência de maior número de espécies no estado.

Os apendiculários foram estudados de um modo geral a partir de amostras coletadas esporadicamente ao longo da costa brasileira em profundidades de até 200 m, existindo poucos registros disponíveis para as regiões de Ubatuba, São Sebastião e os sistemas estuarinos de Santos e Cananéia. Assim é fundamental que sejam intensificados os estudos nesses locais, em regiões oceânicas, em várias profundidades e também em locais fixos, o que pode aumentar o registro do número de espécies no Estado de São Paulo.

Com relação à metodologia, a coleta desses organismos exige a utilização de equipamento específico, os quais superam a performance das redes na captura desses organismos que são muito pequenos, delicados e frágeis.

É necessária a formação de uma coleção de referência dos apendiculários para facilitar os trabalhos de sistemática feitos por pesquisadores e pelos alunos de graduação e de pós-graduação interessados em estudar esses organismos marinhos.

O estudo detalhado do grupo permitiria, também, conhecer o número real de espécies que ocorrem no Estado de São Paulo e fazer monitoramento faunístico que permita detectar, com o tempo, espécies em extinção, invasoras ou introduzidas, e a existência de endemismo.

6. Perspectivas de pesquisa em classe Appendicularia (Chordata: Tunicata) para os próximos 10 anos

O número de espécies que ocorrem em águas brasileiras está longe de ser totalmente conhecido devido, principalmente, ao reduzido número de pesquisadores dedicados ao estudo do grupo. Portanto, é necessário incentivar a formação de especialistas, mediante a concessão de bolsas de estudo e de políticas que favoreçam sua permanência no Estado de São Paulo, a fim de que possam dar continuidade aos estudos dos apendiculários.

Esforços devem ser feitos para a criação, manutenção e informatização de coleções didáticas e de referência, o que facilitaria o trabalho dos pesquisadores dedicados à taxonomia do grupo e ajudaria a despertar o interesse de alunos de graduação e de pós-graduação pelo estudo dos apendiculários. Além disso, é importante estimular o desenvolvimento de estudos taxonômicos com material já coletado e que, ainda, não foi analisado.

Ênfase deve ser dada ao estudo da fauna que habita as regiões oceânicas, em várias profundidades, e estuarinas a fim de poder inventariar as espécies que ocorrem em São Paulo, porque é muito provável que outras espécies venham a ser encontradas. Para atingir essas metas é fundamental que projetos multidisciplinares, ou mesmo individuais, que tenham como objetivo o estudo de invertebrados marinhos e que apresentem planejamento minucioso recebam apoio financeiro. Atenção especial deve ser dada à infra-estrutura necessária às coletas desses organismos, as quais exigem utilização de equipamento específico, bem como a participação de técnicos especializados para realização dos trabalhos de campo e laboratório. Apoio financeiro também deve ser dado para a modernização de laboratórios, equipamentos para análise das amostras e para publicação dos resultados em revistas internacionais e nacionais.

Referências Bibliográficas

A bibliografia apresentada a seguir, foi utilizada na elaboração do texto apresentado acerca da Classe Appendicularia. Grande parte da bibliografia pode ser encontrada nas bibliotecas do Instituto Oceanográfico, Instituto de Biociências, Centro de Biologia Marinha e Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo.

Recebido em 23/07/2010

Versão reformulada recebida em 08/10/2010

Publicado em 15/12/2010

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Datas de Publicação

Histórico