Lista de espécies de Phlebotominae (Diptera, Psychodidae) do Estado de São Paulo, Brasil, com comentários sobre sua distribuição geográfica

Shimabukuro, Paloma Helena Fernandes; Galati, Eunice Aparecida Bianchi

doi:10.1590/S1676-06032011000500033

Resumos

Os flebotomíneos são insetos de interesse médico, responsáveis pela transmissão de protozoários parasitas do gênero Leishmania entre animais reservatórios humanos e não-humanos, os quais são encontrados em todo o Estado de São Paulo, Brasil. As 69 espécies de flebotomíneos registradas no Estado de São Paulo, incluindo 7 espécies registradas aqui pela primeira vez, estão organizadas em uma lista de espécies utilizando a classificação filogenética de Galati (2003). Nossa lista de espécies incorpora e atualiza os dados publicados por Barretto (1947) e Martins et al. (1978), e inclui registros para mais 33 espécies retirados da literatura publicada desde então, e também da observação de espécimes depositados em coleções entomológicas. Para cada espécie de flebotomíneo, a distribuição geográfica por município é fornecida, com comentários sobre a distribuição de seis vetores de leishmaniose cutânea, bem como de Lutzomyia longipalpis, o principal vetor de leishmaniose visceral.

Phlebotominae; biota paulista; BIOTA/FAPESP Program; distribuição; epidemiologia; leishmanioses; vetores

Phlebotomine sand flies are medically important insects, responsible for the transmission of Leishmania parasites between humans and non-human animal reservoirs, which are found throughout São Paulo State, Brazil. The 69 recorded species of phlebotomine sand flies from São Paulo State, including 7 species reported here for the first time to occur in this region, are organized in a checklist using the phylogenetic classification of Galati (2003). Our checklist incorporates and updates those previously published by Barretto (1947) and Martins et al. (1978), and includes records for 33 additional phlebotomine species taken from the literature published since and our examination of specimens held in entomological museum collections. For each sand fly species, the geographical distribution by municipality is also given, together with comments on the distribution of the six vectors of cutaneous leishmaniasis, as well as Lutzomyia longipalpis, the main vector of visceral leishmaniasis.

Phlebotominae; biodiversity of the State of São Paulo; BIOTA/FAPESP Program; distribution; epidemiology; leishmaniasis; vectors

INVENTÁRIOS

Lista de espécies de Phlebotominae (Diptera, Psychodidae) do Estado de São Paulo, Brasil, com comentários sobre sua distribuição geográfica

Checklist of Phlebotominae (Diptera, Psychodidae) from São Paulo State, Brazil, with notes on their geographical distribution

Paloma Helena Fernandes ShimabukuroI, II, ^* * Autor para correspondência: Paloma Helena Fernandes Shimabukuro, e-mail: phfs@yahoo.com ; Eunice Aparecida Bianchi Galati^III

^IPrograma de Pós-Graduação em Ciências, Coordenadoria de Controle de Doenças, Secretaria Estadual de Saúde, Av. Dr. Arnaldo, n. 355, Cerqueira César, São Paulo, SP, Brasil

^IIInstituto Leônidas e Maria Deane, Fundação Oswaldo Cruz - Amazônia, Rua Terezina, n. 476, Adrianópolis, CEP 69057-070, Manaus, AM, Brasil

^IIIDepartamento de Epidemiologia, Faculdade de Saúde Pública, Universidade de São Paulo - USP, Av. Dr. Arnaldo, n. 755, Cerqueira César, São Paulo, SP, Brasil, e-mail: egalati@usp.br

RESUMO

Os flebotomíneos são insetos de interesse médico, responsáveis pela transmissão de protozoários parasitas do gênero Leishmania entre animais reservatórios humanos e não-humanos, os quais são encontrados em todo o Estado de São Paulo, Brasil. As 69 espécies de flebotomíneos registradas no Estado de São Paulo, incluindo 7 espécies registradas aqui pela primeira vez, estão organizadas em uma lista de espécies utilizando a classificação filogenética de Galati (2003). Nossa lista de espécies incorpora e atualiza os dados publicados por Barretto (1947) e Martins et al. (1978), e inclui registros para mais 33 espécies retirados da literatura publicada desde então, e também da observação de espécimes depositados em coleções entomológicas. Para cada espécie de flebotomíneo, a distribuição geográfica por município é fornecida, com comentários sobre a distribuição de seis vetores de leishmaniose cutânea, bem como de Lutzomyia longipalpis, o principal vetor de leishmaniose visceral.

Número de espécies: no mundo: 927, no Brasil: 260, estimadas no Estado de São Paulo: 75.

Palavras-chave: Phlebotominae, biota paulista, Programa BIOTA/FAPESP, distribuição, epidemiologia, leishmanioses, vetores.

ABSTRACT

Phlebotomine sand flies are medically important insects, responsible for the transmission of Leishmania parasites between humans and non-human animal reservoirs, which are found throughout São Paulo State, Brazil. The 69 recorded species of phlebotomine sand flies from São Paulo State, including 7 species reported here for the first time to occur in this region, are organized in a checklist using the phylogenetic classification of Galati (2003). Our checklist incorporates and updates those previously published by Barretto (1947) and Martins et al. (1978), and includes records for 33 additional phlebotomine species taken from the literature published since and our examination of specimens held in entomological museum collections. For each sand fly species, the geographical distribution by municipality is also given, together with comments on the distribution of the six vectors of cutaneous leishmaniasis, as well as Lutzomyia longipalpis, the main vector of visceral leishmaniasis.

Number of species: in the world: 927, in Brazil: 260, estimated in São Paulo State: 75.

Keywords: Phlebotominae, biodiversity of the State of São Paulo, BIOTA/FAPESP Program, distribution, epidemiology, leishmaniasis, vectors.

Introdução

Os flebotomíneos são vetores de protozoários parasitas do gênero Leishmania, os quais são transmitidos em ciclos silváticos ou peridomésticos entre o homem e animais domésticos e silvestres, pela picada do inseto vetor (Rangel & Lainson 2003). As leishmanioses são doenças com crescente importância epidemiológica por causa da sua urbanização (Desjeux 2004). No Estado de São Paulo (SP), Brasil, foram registrados 7.512 casos de leishmaniose cutânea (LC) entre 1998 e 2009 (Centro... 1998a), e mais de 1.628 casos de leishmaniose visceral (LV) entre 1999 e 2009 (Centro... 1998b).

Mais de 927 espécies ou subespécies de flebotomíneos atuais e 22 fósseis foram descritas, sendo que aproximadamente 500 atuais e 16 fósseis ocorrem no Novo Mundo. No Estado de São Paulo, 69 espécies foram registradas (Galati 2003, Galati et al. 2007, Odorizzi e Galati 2007, Shimabukuro et al. 2007), incluindo os principais vetores de leishmaniose cutânea (Nyssomyia intermedia sensu lato e N. whitmani) e leishmaniose visceral (Lutzomyia longipalpis). Das 19 espécies suspeitas ou incriminadas de transmitir Leishmania spp. que infectam humanos registradas no Brasil, seis são encontradas no Estado de São Paulo, além das três espécies mencionadas acima: Migonemyia migonei, Pintomyia fischeri e P. pessoai (Rangel & Lainson 2003).

Checklists regionais e listas de faunas são importantes fontes de informação taxonômica, biogeográfica e biológica, pois auxiliam na identificação correta das espécies, na detecção de erros nas etiquetas dos espécimes e permitem inferências acerca da distribuição de outras espécies com conhecida interação (i.e. associações entre parasitas e hospedeiros, em que a distribuição dos primeiros determina a distribuição dos últimos) (Cranston 2005). Infelizmente, a compilação e publicação de listas de espécies geralmente são consideradas de pouca importância e pouco atraentes (Cranston 2005). Entretanto, a informação fornecida pelos checklists e listas de fauna auxilia em diversos aspectos da entomologia aplicada, como em epidemiologia, e no manejo e controle de pestes/vetores (Civelek 2003, Reinert et al. 2005).

Diversos catálogos e trabalhos contendo dados de distribuição geográfica de flebotomíneos, incluindo aqueles do Estado de São Paulo, foram publicados na primeira metade do século 20 (Costa Lima 1932, Barretto 1947). Barretto (1947) publicou um catálogo dos flebotomíneos americanos que incluiu 32 espécies coletadas no Estado de São Paulo, além de uma lista com a distribuição das espécies por municípios. A publicação mais recente descrevendo a distribuição de flebotomíneos no Estado de São Paulo por municípios foi a de Martins et al. (1978), na qual 36 espécies foram registradas (as 32 espécies originalmente catalogadas por Barretto (1947), mais 4 novas espécies registradas). Nenhuma lista atualizada para as espécies de flebotomíneos do Estado São Paulo foi publicada desde então. Os trabalhos de Barretto (1947) e Martins et al. (1978) foram baseados em sistemas de classificação artificiais que não refletem as relações evolutivas dos flebotomíneos. No presente trabalho, apresentamos um checklist atualizado das espécies de flebotomíneos registradas até o momento no Estado de São Paulo, segundo os municípios, utlizando a classificação filogenética, baseada em caracteres morfológicos, proposta por Galati (2003).

Materiais e Métodos

Área de estudo, Estado de São Paulo, Brasil, tem uma área total de 248.209.426 km², a qual compreende 645 municípios, com uma população total de aproximadamente 39.827.570 ha (Instituto... 2010).

A lista de espécies e os dados de distribuição geográfica compilados neste trabalho foram obtidos a partir: i) da literatura publicada, incluindo os checklists previamente publicados por Barretto (1947) e Martins et al. (1978); ii) do nosso exame de espécimes depositados nas coleções entomológicas do Museu de Zoologia, Universidade de São Paulo (MZUSP), e da Faculdade de Saúde Pública, Universidade de São Paulo (FSP); iii) dos nossos próprios dados não publicados, resultantes de coletas entomológicas; e iv) da comunicação pessoal com o Dr. Claudio Casanova (SUCEN/SES-SP, Superintendência de Controle de Endemias/Secretarias de Saúde do Estado de São Paulo), resultantes de coleta entomológica para vigilância e controle de vetores.

Para os registros de espécies publicados nos trabalhos de Barretto (1947) e Martins et al. (1978) inclusos em nosso checklist, citamos estas duas referências ao invés das fontes originais, para facilitar a identificação das espécies que foram citadas previamente nestes dois trabalhos. Os trabalhos de Barretto (1947) e Martins et al. (1978) devem portanto, ser consultados para informações mais detalhadas acerca dos registros das espécies e das localidades. No total, examinamos 21 espécies de flebotomíneos, de 41 localidades diferentes, provenientes do material depositado nas coleções entomológicas. Quando a informação sobre a distribuição geográfica de uma espécie em nosso checklist é proveniente do exame deste material, a abreviação da instituição a qual o material se encontra depositado é dada entre parênteses, e.g. (MZUSP) ou (FSP).

Para garantir consistência em relação à classificação taxonômica, espécimes identificados por outros taxonomistas usando classificações anteriores (Forattini 1973, Young & Duncan 1994) foram re-examinados e reclassificados de acordo com Galati (2003). Sinonímias podem ser encontradas nos trabalhos de Martins (1978) e Galati (2003). As localidades-tipo estão sublinhadas e o sexo da espécie-tipo é dado entre colchetes (e.g. [ ]).

Resultados e Discussão

Pelo menos uma das quatro fontes listadas nos Materiais e Métodos demonstrou a ocorrência das 69 diferentes espécies de flebotomíneos (Apêndice 1) registradas no Estado de São Paulo. As fontes incluídas em nosso checklist datam de 1943 a 2010, e descrevem a ocorrência de pelo menos uma espécie de flebotomíneo em 210 (32%) dos 645 municípios do Estado de São Paulo.

Nosso checklist inclui todos os registros para as espécies registradas nos trabalhos de Barretto (1947) e Martins et al. (1978), ainda que reclassificados de acordo com Galati (2003)(ver mais adiante, para maiores detalhes). Além das 36 espécies previamente catalogadas por Barretto (1947) e/ou Martins et al. (1978), encontramos registros para mais 33 espécies de flebotomíneos não incluídas em trabalhos anteriores desta subfamília no estado de São Paulo. Os registros para 26 dessas espécies adicionais de flebotomíneos são procedentes da literatura publicada desde os trabalhos de Barretto (1947) e Martins et al. (1978). As outras 7 espécies adicionais foram coletadas por uma de nós (E.A.B. Galati) e pelo Dr. Claudio Casanova, e não foram publicadas anteriormente. Estas 7 espécies são novas ocorrências para o Estado de São Paulo: Brumptomyia bragai, Micropygomyia quinquefer, Lutzomyia almerioi, Pintomyia christenseni, Evandromyia carmelinoi, E. rupicola, e Psychodopygus hirsutus.

Suspeitamos de identificações errôneas em relação a Pressatia choti e P. trispinosa, registradas, respectivamente, por Forattini et al. (1976b) e Barretto (1943). Tais suspeitas fundamentam-se no fato de que as fêmeas das espécies do gênero Pintomyia christenseni e P. mamedei são parecidas às do gênero Pressatia e machos deste gênero nunca foram coletados no Estado de São Paulo.

Nosso checklist inclui as seis espécies de flebotomíneos implicadas na transmissão de LC no Estado de São Paulo. O número de municípios em que estas espécies foram registradas é dado entre parênteses: N. intermedia (13), N. neivai (40), N. whitmani (105), P. fischeri (121), P. pessoai (69) e M. migonei (93). O principal vetor L. infantum (= L. chagasi), agente etiológico da LV, L. longipalpis, foi registrado em 29 municípios do Estado de São Paulo.

Neste trabalho, apresentamos pela primeira vez um checklist para as 69 espécies de flebotomíneos registradas no Estado de São Paulo. Nosso checklist incorporou as 36 espécies catalogadas anteriormente por Barretto (1947) e Martins et al. (1978), e incluiu registros para 33 espécies adicionais de flebotomíneos nunca publicadas anteriormente para o estado de São Paulo. Além do mais, nosso checklist atualizou os dados de Barretto (1947) e Martins et al. (1978) reclassificando as espécies reportadas em seus trabalhos, de acordo com a classificação filogenética mais recente de Galati (2003). Galati (2003) reagrupou as espécies de flebotomíneos americanos em 22 gêneros, dos quais 14 foram registrados no estado de São Paulo. Quando Barretto (1947) publicou seu catálogo de flebotomíneos americanos, ele incluiu todas as 156 espécies conhecidas até então, em um único gênero Flebotomus, que não é mais reconhecido. Assim, todas as espécies catalogadas por Barretto (1947) como pertencendo ao gênero Flebotomus, foram reclassificadas em nosso checklist em 9 gêneros diferentes (Brumptomyia, Lutzomyia, Migonemyia, Pintomyia, Evandromyia, Psathyromyia, Martinsmyia, Psychodopygus, Nyssomyia). Martins et al. (1978) atualizou o trabalho de Barretto (1947), e listou as 354 espécies do Novo Mundo, dividas em 4 gêneros (Brumptomyia, Warileya, Hertigia e Lutzomyia). Destes, somente os gêneros Brumptomyia e Lutzomyia tinham sido registrados para o estado de São Paulo. O gênero Brumptomyia se manteve na classificação de Galati (2003), mas Lutzomyia foi dividido em 18 gêneros, dos quais 11 ocorrem no estado de São Paulo (Micropygomyia, Sciopemyia, Lutzomyia, Migonemyia, Pintomyia, Expapillata, Evandromyia, Psathyromyia, Martinsmyia, Psychodopygus e Nyssomyia).

Este trabalho também inclui a distribuição das espécies de flebotomíneos no estado de São Paulo por município, para auxiliar as atividades de vigilância e controle entomológico de vetores de LC e LV. Entretanto, nosso checklist não deve ser considerado exaustivo, pois o número de espécies flebotomíneos registrado continua a crescer, conforme novas espécies são descritas ou registradas pela primeira vez para a região, especialmente como resultado do trabalho entomológico desenvolvido pela SUCEN/SES-SP dentro do Programa de Vigilância e Controle das Leishmanioses do estado de São Paulo. Os registros de distribuição geográfica para as espécies que listamos refletem resultados de áreas nas quais a maior parte das coletas entomológicas foi realizada, primariamente por causa da importância epidemiológica destas áreas (i.e. áreas de transmissão de leishmanioses, maior densidade populacional e/ou uso intensivo da terra). Os flebotomíneos, portanto, não estão necessariamente ausentes daqueles municípios em que não há registros ou há registros de poucas espécies, já que isso pode ser um reflexo do escasso trabalho entomológico realizado nessas áreas. Assim, entre as espécies registradas mais comuns encontradas no estado de São Paulo estão os vetores suspeitos ou incriminados de leishmanioses, principalmente LC. De maneira geral, há evidência de que pelo menos uma das sete espécies suspeitas ou incriminadas de LC ou LV ocorre em 195 (30.2%) dos municípios de São Paulo. Para os 450 municípios restantes, não foi possível localizar registros de nenhuma das sete espécies de vetores suspeitos ou incriminados de leishmanioses. Nos municípios sem registros de flebotomíneos, estes insetos podem ter sido pesquisados, mas não encontrados, ou a coleta entomológica foi inapropriada ou os resultados nunca foram publicados formalmente. Embora não tenha sido possível encontrar evidência da ocorrência de flebotomíneos nestes locais, é possível que uma ou mais das sete espécies de vetores de leishmanioses: L. longipalpis, M. migonei, N. intermedia, N. neivai (considerada sinônimo júnior de N. intermedia até ser revalidada por Marcondes 1996), N. whitmani, P. fischeri e P. pessoai, possa(m) ocorrer em alguns destes municípios.

A aparente introdução recente e expansão geográfica de L. longipalpis em área urbana de Araçatuba e cidades vizinhas (Costa et al. 1997, Camargo-Neves et al. 2003) fornece um exemplo de como a distribuição dos flebotomíneos é dinâmica, e da necessidade contínua de vigilância entomológica. Padrões de transmissão de LC e LV no estado de São Paulo têm mudado devido ao impacto antrópico no meio ambiente. Fatores que contribuem para a emergência de doenças transmitidas por vetores incluem mudanças no uso da terra - associados à urbanização, migração e mobilidade das populações, além da construção de represas, gasodutos e estradas (Vasconcelos et al. 2001) - os quais podem causar redistribuição da fauna sinantrópica (Cranston 2005). Novas ferramentas para melhorar a vigilância dos casos humanos e de reservatórios (silvestres e domésticos) de leishmanioses, assim como o monitoramento da distribuição das populações de insetos vetores, precisam ser desenvolvidas. Potanto, a informação fornecida por dados de distribuição descritivos e checklists pode fornecer um ponto de partida para gerar informações mais sofisticadas e mapas preditivos de risco para doenças e distribuição de vetores baseados em métodos estatísticos (Randolph 2000).

1. Principais grupos de pesquisa

Parasitoses transmitidas por vetores: aspectos epidemiológicos e diagnósticos.

Líderes: José Eduardo Tolezano, Vera Lucia Pereira-Chioccola

Estudo de flebotomíneos do cerrado Pantanal.

Líderes: Alessandra Gutierrez de Oliveira, Maria Elizabeth Moraes Cavalheiros Dorval.

Taxonomia de flebotomíneos/Epidemiologia, diagnóstico e controle das leishmanioses.

Líderes: Edelberto Santos Dias, Celia Maria Ferreira Gontijo

Ecologia das Leishmanioses.

Líderes: Elizabeth Ferreira Rangel, Maurício Luiz Vilela.

2. Principais acervos

Existem no Brasil, quatro principais coleções que abrigam espécimes de flebotomíneos (Apêndice 2):

Coleção de Invertebrados (MZUSP), esta coleção abrigou parte das lâminas que pertenceram à Coleção Padrão do Departamento de Parasitologia, Faculdade de Medicina/USP, organizada pelo Dr. Mauro Pereira Barretto ao longo de quase 60 anos de pesquisa;

Coleção de Entomologia Médica do Departamento de Epidemiologia da Faculdade de Saúde Pública (USP), esta coleção abrigou a outra parte das lâminas que pertenceram à Coleção Padrão do Departamento de Parasitologia, Faculdade de Medicina/USP, organizada pelo Dr. Mauro Pereira Barretto;

Coleção de Referência Internacional e Nacional de Flebotomíneos (Centro de Pesquisas René Rachou/FIOCRUZ);

Coleção Entomológica do Instituto Oswaldo Cruz (FIOCRUZ), coleção iniciada em 1901 por Oswaldo Cruz, abriga a coleção histórica "Otávio Mangabeira" que contém 1632 flebotomíneos identificados até o nível de espécie.

3. Principais lacunas do conhecimento

A leishmaniose cutânea é conhecida no Estado de São Paulo desde pelo menos 1884 (Tolezano 1994). A transmissão desta doença aumentou como consequência da expansão das plantações de café no século 19 e continuou nas primeiras décadas do século 20, conforme as fazendas de café foram se estabelecendo no noroeste do estado, e estradas de trem foram construídas para escoar a produção (Tolezano 1994). Foi nas primeiras décadas do século 20 que a fauna de flebotomíneos começou a ser estudada por Lutz, Barretto e Coutinho, entre outros pesquisadores, ampliaram o conhecimento sobre a biologia, a epidemiologia e principalmente a taxonomia com a descrição de diversas novas espécies.

A re-emergência da LC (Camargo-Neves et al. 2002) e emergência da LV (Galimbertti et al. 1999) no Estado de São Paulo trouxe um novo interesse nos estudos dos flebotomíneos, e técnicas moleculares passaram a fazer parte dos estudos epidemiológicos (Rangel & Lainson 2003, Paiva et al. 2004).

Apesar da grande quantidade de estudos epidemiológicos e biológicos, o avanço em relação à taxonomia e sistemática dos flebotomíneos americanos foi mais lento. A sistemática desta subfamília é controversa, especialmente em nível supra-específico. Uma abordagem conservadora baseada em critérios práticos (Lewis et al. 1977) dividiu os flebotomíneos em cinco gêneros, dos quais três (Brumptomyia, Warileya e Lutzomyia) são representados no Novo Mundo, e, estão distribuídos em mais de 480 espécies (Galati 2003).

Artemiev (1991) defendeu uma classificação natural e dividiu os flebotomíneos em duas tribos e sete subtribos, mesmo assim, não estudou mais detalhadamente os flebotomíneos americanos e, sua classificação não foi aceita entre os pesquisadores desse grupo de insetos.

Uma única proposta para a sistemática dos Phlebotominae baseada no método cladístico, foi apresentada por Galati (1995, 2003), que manteve as duas tribos de Artemiev (1991), criou oito subtribos, e classificou os flebotomíneos em 22 gêneros, dos quais 14 ocorrem no Estado de São Paulo. Em 2003, um estudo conduzido por Beati et al. 2003 baseado em análise de sequências de DNA ribossomal 12s e 28s de espécies andinas do Peru confirmaram a divisão de Galati em pelo menos dois clados que correspondem às duas subtribos (Lutzomyiina e Psychodopygina).

Assim, como principais lacunas do conhecimento, identificamos a necessidade de:

Estudos das relações filogenéticas dos flebotomíneos em níveis de gênero e espécie, utilizando-se caracteres morfológicos e moleculares;

Estudos de genética de populações de flebotomíneos, especialmente nos casos de espécies crípticas;

Desenvolvimento de marcadores para DNA barcoding, principalmente para as espécies de interesse médico;

Sistematização dos dados de distribuição geográfica para permitir a construção de mapas preditivos.

4. Perspectivas de pesquisa para os próximos 10 anos

Novas pesrpectivas para a pesquisa surgirão com o sequenciamento completo do genoma de Lutzomyia longipalpis (VectorBase), principal vetor do agente etiológico da leishmaniose visceral na América, possibilitando a ampliação do conhecimento em genômica funcional, proteômica e filogenômica. Estes estudos poderão contribuir para o esclarecimento das relações filogenéticas, da biogeografia, além da prospecção de moléculas-alvo para o desenvolvimento de vacinas de bloqueio de transmissão. Há também, a perspectiva de desenvolvimento de sequências para DNA barcoding que poderão facilitar a identificação das espécies, inclusive facilitando os trabalhos de detecção molecular de Leishmania nestes insetos

Agradecimentos

Agradecemos ao Dr. Carlos E. Lamas e Dra. Maria Anice M. Sallum, curadores, respectivamente, da Coleção de Invertebrados, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) e Coleção Entomológica da Faculdade de Saúde Pública - Universidade de São Paulo (FSP/USP), por permitirem acesso aos espécimes. Também agradecemos ao Dr. Claudio Casanova por compartilhar dados não publicados sobre a distribuição dos flebotomíneos coletados no estado de São Paulo, e ao Dr. Luke Baton por comentários no manuscrito.

Recebido em 27/09/2010

Versão reformulada recebida em 10/10/2010

Publicado em 15/12/2010

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Autor para correspondência: Paloma Helena Fernandes Shimabukuro, e-mail:

phfs@yahoo.com

Datas de Publicação

Publicação nesta coleção
03 Out 2012
Data do Fascículo
Dez 2011

Histórico

Recebido
27 Set 2010
Aceito
15 Dez 2010

This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.

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