Resumos

Introdução

O Brasil é o país com maior riqueza de anfíbios do mundo contando com 946 espécies conhecidas até o momento (Segalla et al. 2012SEGALLA, M.V., CARAMASCHI, U., CRUZ, C.A.G., GARCIA, P.C.A., GRANT, T., HADDAD, C.F.B. & LANGONE, J. 2012. Brazilian amphibians - List of species. http://www.sbherpetologia.org.br (último acesso em 27/09/2012).
http://www.sbherpetologia.org.br... ). Na última década houve significativo aumento no número de estudos sobre comunidades de anfíbios (e.g., Brasileiro et al. 2005BRASILEIRO, C.A., SAWAYA, R.J., KIEFER, M.C. & MARTINS, M. 2005. Amphibians of an open cerrado fragment in southeastern Brazil. Biota Neotrop. 5(2):1-17 http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/abstract?article+BN00405022005 (último acesso em 20/05/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/p... , Dixo & Verdade 2006DIXO, M. & VERDADE, V.K. 2006. Herpetofauna de serrapilheira da Reserva Florestal de Morro Grande, Cotia (SP). Biota Neotrop. 6(2):1-20 http://www.biotaneotropica.org.br/v6n2/pt/abstract?article+bn00806022006 (último acesso em 27/09/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v6n2/p... , Zina et al. 2007ZINA, J., ENNSER, J., PINHEIRO, S.C.P., HADDAD, C.F.B. & TOLEDO, L.F. 2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paulo e comparações com outras taxocenoses do Estado, sudeste do Brasil. Biota Neotrop. 7(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?article+bn00607022007 (último acesso em 27/09/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/p... , Serafim et al. 2008SERAFIM, H., CICCHI, P.J.P., IENNE, S. & JIM, J. 2008. Anurans of remnants of Atlantic forest of São José do Barreiro municipality, São Paulo State, Brazil. Biota Neotrop. 8(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n2/en/abstract?article+bn01008022008 (último acesso em 27/09/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n2/e... , Ribeiro-Júnior & Bertoluci 2009RIBEIRO-JÚNIOR, J.W. & BERTOLUCI, J. 2009. Anuros do cerrado da Estação Ecológica e da Floresta Estadual de Assis, sudeste do Brasil. Biota Neotrop. 9(1): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n1/pt/abstract?inventory+bn02709012009 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v9n1/p... , Forlani et al. 2010FORLANI, M.C., BERNARDO, P.H., HADDAD, C.B.F. & ZAHER, H. 2010. Herpetofauna do Parque Estadual Carlos Botelho, São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 10(3): http://www.biotaneotropica.org.br/v10n3/pt/abstract?inventory+bn00210032010 (último acesso em 10/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v10n3/... , Pansonato et al. 2011PANSONATO, A., MOTT, T. & STRÜSSMANN, C. 2011. Anuran amphibians' diversity in a northwestern area of the Brazilian Pantanal. Biota Neotrop. 11(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v11n4/en/abstract?article+bn01711042011 (último acesso em 27/09/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v11n4/... ), ainda assim, grandes e importantes lacunas no conhecimento persistem, lacunas que vão desde áreas básicas como taxonomia, morfologia, citogenética e história natural, até a avaliação de padrões em ecologia de comunidades e conservação (Araújo et al. 2009ARAÚJO, O.G.S., TOLEDO, L.F., GARCIA, P.C.A. & HADDAD, C.F.B. 2009. The amphibians of São Paulo state. Biota Neotrop. 9(4):197-209 http://www.biotaneotropica.org.br/v9n4/en/abstract?inventory+bn03109042009 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v9n4/e... , Rossa-Feres et al. 2011ROSSA-FERES, D.C, SAWAYA, R.J, FAIVOVICH, J., GIOVANELLI, J.G.R., BRASILEIRO, C.A., SCHIESARI, L., ALEXANDRINO, J. & HADDAD, C.F.B. 2011. Anfíbios do Estado de São Paulo, Brasil: conhecimento atual e perspectivas. Biota Neotrop. 11(1a): http://www.biotaneotropica.org.br/v11n1a/en/abstract?inventory +bn0041101a2011 (último acesso em 27/09/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v11n1a... ). Nesse contexto, o estado de São Paulo se destaca, pois conta com importantes coleções científicas e grandes grupos de pesquisa que juntos contribuíram de forma substancial com o conhecimento gerado sobre anfíbios (Araújo et al. 2009ARAÚJO, O.G.S., TOLEDO, L.F., GARCIA, P.C.A. & HADDAD, C.F.B. 2009. The amphibians of São Paulo state. Biota Neotrop. 9(4):197-209 http://www.biotaneotropica.org.br/v9n4/en/abstract?inventory+bn03109042009 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v9n4/e... ).

Segundo Rossa-Feres et al. (2008)ROSSA-FERES, D.C., MARTINS, M., MARQUES, O.A.V., MARTINS, I.A., SAWAYA, R.J. & HADDAD, C.F.B. 2008. Herpetofauna. In Diretrizes para a conservação e restauração da biodiversidade no Estado de São Paulo (R.R. Rodrigues, C.A. Joly, M.C.W. Brito, A. Paese, J.P. Metzger, L. Casatti, M.A. Nalon, N. Menezes, N.M. Ivanauskas, V. Bolzani & V.L.R. Bononi, coords.). Instituto de Botânica e Fapesp, São Paulo, p.83-94. a fauna de anuros do estado de São Paulo pode ser dividida em dois conjuntos: i) espécies que ocorrem no domínio da Floresta Ombrófila (Serra do Mar, Serra da Mantiqueira e Serra da Bocaina), e ii) espécies de formação vegetal aberta, Floresta Estacional Semi-decidual e Cerrado, predominante no interior. Entre essas áreas, os autores destacam a importância da Depressão Periférica, região localizada entre as escarpas do Planalto Atlântico e a Cuesta, por representar um ecótono entre essas duas grandes formações vegetais.

O município de Botucatu-SP engloba parte da Bacia do Paraná, incluindo a Cuesta Basáltica que se estende até as porções baixas da Depressão Periférica, com elevações que variam entre 500 a 1000 m de altitude (Jim 1980JIM, J. 1980. Aspectos ecológicos dos anfíbios registrados na região de Botucatu, São Paulo (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo., Engea 1990ENGEA - AVALIAÇÕES, ESTUDOS DO PATRIMÔNIO E ENGENHARIA LTDA. 1990. Levantamento e análise dos quadros ambientais e proposições físico territoriais de zoneamento ambiental para APA Corumbataí - Botucatu - Tejupá, Perímetro Botucatu. SMA, SP/CPLA, São Paulo, v.2.). Ao longo das últimas três décadas, vários estudos foram realizados na região (e.g., Caramaschi & Jim 1980CARAMASCHI, U. & JIM, J. 1980. Uma nova espécie de Odontophrynus da região de Botucatu, São Paulo. Rev. Bras. Biol. 40(2):357-360., Rossa-Feres & Jim 1994ROSSA-FERES, D.C. & JIM, J. 1994. Distribuição sazonal em comunidades de anfíbios anuros na região de Botucatu, São Paulo. Rev. Bras. Biol. 54(2):325-334. http://dx.doi.org/10.2307/1565699
http://dx.doi.org/10.2307/1565699... , 1996aROSSA-FERES, D.C. & JIM, J. 1996a. Tadpole of Odontophrynus moratoi Jim e Caramaschi (Anura, Leptodactylidae). J. Herpetol. 30(4):536-539., bROSSA-FERES, D.C. & JIM, J. 1996b. Distribuição espacial em comunidades de girinos na região de Botucatu, São Paulo (Amphibia, Anura). Rev. Bras. Biol. 56(2):309-316., Martins & Jim 2003MARTINS, I.A. & JIM, J. 2003. Bioacustic analysis of advertisement call in Hyla nana and Hyla sanborni (Anura, Hylidae) in Botucatu, São Paulo, Brazil. Braz. J. Biol. 63(3):507-516. http://dx.doi.org/10.1590/S1519-69842003000300017
http://dx.doi.org/10.1590/S1519-69842003... , 2004MARTINS, I.A. & JIM, J. 2004 Advertisement call of the Hyla jimi and Hyla elianeae (Anura, Hylidae) in Botucatu Region, São Paulo, Brazil. Braz. J. Biol. 64(3B):645-654. http://dx.doi.org/10.1590/S1519-69842004000400012
http://dx.doi.org/10.1590/S1519-69842004... , Martins et al. 2006MARTINS, I.A., ALMEIDA, S.C., & JIM, J. 2006. Calling sites and acoustic partitioning in species of the Hyla nana and rubicundula groups (Anura, Hylidae). Herpetol. J. 16:239-247., Melo et al. 2007MELO, G.V., ROSSA-FERES, D.C. & JIM, J. 2007. Variação temporal no sítio de vocalização em uma comunidade de anuros de Botucatu, Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 7(2):http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?article+bn01707022007 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/p... , Titon Junior et al. 2010TITON JUNIOR, B., NAVAS, C. A., JIM, J. & GOMES, F.R. 2010. Water balance and locomotor performance in three species of neotropical toads that differ in geographical distribution. Comp. Biochem. Physiol., Part A Mol. Integr. Physiol. 156:129-135. http://dx.doi.org/10.1016/j.cbpa.2010.01.009
http://dx.doi.org/10.1016/j.cbpa.2010.01... ) e até o momento, 52 espécies de anuros foram registradas (Jim 2003JIM, J. 2003. Aspectos gerais da anurofauna da região de Botucatu. In Flora e fauna: um dossiê ambiental (W. Uieda & L.M. Paleari, orgs.). Editora da UNESP, São Paulo., Almeida et al. 2008ALMEIDA, S.C., MAFFEI, F., ROLIM, D.C., UBAID, F.K. & JIM, J. 2008. Amphibia, Anura, Hylidae, Sphaenorhynchus caramaschii: Distribution extension in state of São Paulo, Brazil. Check List 4(4):439- 441., Maffei et al. 2009MAFFEI, F., UBAID, F.K., ALMEIDA, S.C., ROLIM, D.C., SCARPELINI JUNIOR, D.G., MOYA, G.M., SPIRANDELI-CRUZ, E.F. & JIM, J. 2009. Amphibia, Anura, Hylidae, Dendropsophus microps (Peters, 1872): distribution extension in the state of São Paulo, Brazil and first record in Cerrado domain. Check List 5(4):776-779., Almeida 2010ALMEIDA, S.C 2010. Ecologia de Lithobates catesbeianus (Shaw, 1802) e relações com os anfíbios da região de Botucatu, SP (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Universidade Estadual Paulista, Botucatu.). Entre essas espécies, Proceratophrys moratoi (Jim & Caramaschi 1980CARAMASCHI, U. & JIM, J. 1980. Uma nova espécie de Odontophrynus da região de Botucatu, São Paulo. Rev. Bras. Biol. 40(2):357-360.) e Bokermannohyla izecksohni (Jim & Caramaschi 1979) são as únicas a constar como ameaçadas na lista de espécies brasileiras (Jim & Martins 2008JIM, J. & MARTINS, I.A. 2008. Odontophrynus moratoi, Jim & Caramaschi (1980). Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção. Ministério do Meio Ambiente. Fundação Biodiversitas, Ministério do Meio Ambiente, Belo Horizonte, p.311-312., Spirandeli-Cruz & Jim 2008SPIRANDELI-CRUZ & JIM, J. 2008. Bokermannohyla izecksohni (Jim & Caramaschi 1979). In Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Brasil. Ministério do Meio Ambiente. Fundação Biodiversitas). Ministério do Meio Ambiente, Belo Horizonte, p.300-301.), e apenas P. moratoi figura na categoria vulnerável na lista do estado de São Paulo (Garcia et al. 2009GARCIA, P.C.A., SAWAYA, R.J., MARTINS, I.A., BRASILEIRO, C.A., VERDADE, V., JIM, J., SEGALLA, M.V., MARTINS, M., ROSSA-FERES, D.C., HADDAD, C.F.B., TOLEDO, L.F., PRADO, C.P.A., BERNECK, B.M. & ARAÚJO, O.G.S. 2009. Anfíbios. In Fauna Ameaçada de Extinção do Estado de São Paulo: Vertebrados (P.M. Bressan, M.C.M. Kierulff & A.M. Sugieda, eds). São Paulo, Fundação Parque Zoológico de São Paulo, p.329-347.). Segundo esses autores, a principal ameaça à sobrevivência dessas espécies é a perda de habitat, seja em função do avanço da urbanização ou pela substituição da vegetação nativa por pastagem ou cultivo de plantas para consumo humano. Grande parte do esforço amostral nessa região esteve concentrada no altiplano, próximo a Cuesta, sendo a parte baixa, que compreende a Depressão Periférica, carente de informações representando uma lacuna geográfica no conhecimento da anurofauna do Estado de São Paulo.

Considerando a importância da região da Depressão Periférica como zona de transição entre as duas grandes formações vegetais do estado de São Paulo, a Mata Atlântica, representada pela Floresta Estacional Semi-decidual, e o Cerrado, e que inventários de fauna são importantes ferramentas para subsidiar avaliações e definições de estratégias e ações mais eficientes para a conservação e gerenciamento da biodiversidade (Santos 2003SANTOS, A.J. 2003. Estimativas de riqueza em espécies. In Métodos de estudos em biologia da conservação e manejo da vida silvestre (L. Cullen Junior, R. Rudran & C. Valladares-Pádua, eds.). Editora da UFPR, Curitiba, p.19-41.), o presente trabalho teve como objetivos: (i) inventariar as espécies de anfíbios anuros de uma localidade na Depressão Periférica, na microrregião da Serra de Botucatu, (ii) comparar a riqueza de espécies com dados obtidos na literatura para a região mais próxima a localidade de estudo (região de Botucatu) e (iii) verificar, com base na distribuição temporal das espécies, o grau de co-ocorrência das espécies.

Material e Métodos

1. Área de estudo

O estudo foi realizado no sítio Recanto Paraíso (22° 55′ 15″ S e 48° 12′ 30″ W, 525 metros de altitude), situado próximo à rodovia Samuel Castro Neves (SP-147), município de Anhembi, SP. O clima da região, baseado na classificação de Köeppen, é do tipo Cfa: Clima Temperado Quente (Mesotérmico) Úmido, caracterizado por uma estação quente e úmida durante a primavera e o verão e estiagem entre outono e inverno (Cunha & Martins, 2009CUNHA, A.R. & MARTINS, D. 2009. Classificação climática para os municípios de Botucatu e São Manuel, SP. Irriga 14(1):1-11.). A propriedade está situada em uma região cercada por atividades ligadas a indústria do eucalipto e pínus, citriculturas, além de criação de gado. O local apresenta um extenso conjunto de remanescentes de mata nos interflúvios e áreas de pastagem com predomínio de gramíneas (Figura 1).

A área de estudo, inserida nos domínios da Depressão Periférica do estado de São Paulo, é representada por uma paisagem plana sulcada por drenagens ressequentes formando morrotes baixos nos interflúvio (Jim 1980JIM, J. 1980. Aspectos ecológicos dos anfíbios registrados na região de Botucatu, São Paulo (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo.). As características geomorfológicas do local amostrado são compatíveis com as da região, localizando-se sobre um pequeno morro, extenso, abaulado, de aproximadamente 77 hectares, com grande heterogeneidade de hábitats para reprodução de anuros, desde poças permanentes em áreas abertas até riachos entre os morrotes, associados às porções de mata fechada nos interflúvios, com águas permanentes de fluxo rápido e contínuo (Figura 2).

2. Caracterização dos habitats e coleta de dados

A localidade amostrada está inserida em uma propriedade com vegetação composta por pastagens, pequena área de plantio de cana de açúcar e área de mata nas encostas entre os morrotes. Todas as áreas de mata apresentam riachos que correm sobre fundo rochoso. Os riachos são abastecidos por nascentes localizadas em áreas abertas com vegetação característica de brejo, que percorrem as calhas dos interflúvios margeada pela mata. Em geral, os riachos terminam em grandes áreas alagadas que formam brejos, com predomínio de taboas, a escorrer para o Rio Pirambóia.

Os corpos d'água foram caracterizados, segundo os critérios de Jim (1980)JIM, J. 1980. Aspectos ecológicos dos anfíbios registrados na região de Botucatu, São Paulo (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo. e Vasconcelos & Rossa-Feres (2005)VASCONCELOS, T.S. & ROSSA-FERES, D.C. 2005. Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 5(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/abstract?article+BN01705022005 (último acesso em 26/02/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/p... , quanto à: duração (permanente, semi-permanente e temporário), movimento (água corrente, água em constante troca e água parada), tamanho (≤ 100 m²,de área = pequeno,entre 100 m² e 600 m² = médio, ≥ 600 m² = grande), e localização (área aberta, borda de mata e área de mata). Consideramos que o corpo d'água estava localizado em área aberta (AA) quando a vegetação do entorno era constituída por gramíneas ou outro tipo de vegetação rasteira, vegetação arbustiva baixa (até 1,50 m de altura) e poucas árvores. Nessas condições, o habitat fica exposto à alta insolação durante todo o dia. Consideramos borda de mata (BM) os corpos d'água localizados às margens de um fragmento de mata, ou a menos de 10 m do mesmo. Em seu perímetro verifica-se a presença desde, vegetação rasteira herbáceo-arbustiva, até árvores com mais de 5 m de altura. Essas condições permitem ao corpo d'água o sombreamento de, no mínimo, uma de suas margens ao longo do dia. Em área de mata (MT) consideramos os corpos d'água localizados no interior de fragmento, margeado por vegetação arbórea com formação de dossel. Nessas condições ocorre pouca penetração de luz.

Procurando representar a maior variedade de tipos de corpos d'água, foram selecionados oito pontos fixos para as amostragens (Figura 1), além de pontos extras, buscando obter o máximo de informações sobre a anurofauna local (Tabela 1).

As amostragens foram realizadas entre dezembro de 2008 e dezembro de 2009, totalizando cerca de 120h de campo em 23 dias de amostragens. As visitas foram quinzenais na estação chuvosa e mensais no período de seca, com início junto ao crepúsculo e se estendendo até as 23h. Os anfíbios foram amostrados nos habitats onde se reproduzem (Scott Junior & Woodward 1994SCOTT JUNIOR, N.J. & WOODWARD, B. 1994. Surveys at breeding sites. In Measuring and Monitoring Biological Diversity-Standard Methods for Amphibians (W.R. Heyer, M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek & M.S. Foster, eds.). Smithsonian Institution Press, Washington, p.118-125.), pelos métodos de encontro visual (Crump & Scott Junior 1994CRUMP, M.L. & SCOTT JUNIOR, N.J. 1994. Visual Encounter Surveys. In Measuring and Monitoring Biological Diversity-Standard Methods for Amphibians (W.R. Heyer, M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek & M.S. Foster, eds.). Washington, Smithsonian Institution Press, p.84-92.) e busca auditiva (Zimmerman 1994ZIMMERMAN, B.L. 1994. Audio Strip Transects. In Measuring and Monitoring Biological Diversity-Standart Methods for Amphibians (W.R. Heyer, M.A. Donnelly, R.W. McDiarmid, L.C. Hayek & M.S. Foster, eds.). Smithsonian Institution Press, Washington, p.92-97.).

A abundância mensal de cada espécie foi considerada como aquela igual à maior abundância quinzenal registrada, sendo a abundância total igual a do mês com maior abundância no período de estudo segundo Bertoluci & Rodrigues (2002)BERTOLUCI, A.R. & RODRIGUES, M.T. 2002. Seasonal pattern of breeding activity of Atlantic Rain Forest anurans at Boracéia, Southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 23(2):161-167. http://dx.doi.org/10.1163/156853802760061804
http://dx.doi.org/10.1163/15685380276006... e Vasconcelos & Rossa-Feres (2005)VASCONCELOS, T.S. & ROSSA-FERES, D.C. 2005. Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 5(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/abstract?article+BN01705022005 (último acesso em 26/02/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/p... .

Os dados de temperatura e pluviosidade foram obtidos no Departamento de Recursos Naturais/Ciências Ambientais, da Faculdade de Ciências Agronômicas da Unesp, campus de Botucatu, localizado na Fazenda Lageado.

3. Análise dos dados

A eficiência das amostragens foi avaliada por meio de curva de acumulação de espécies gerada a partir dos dados de presença/ausência das espécies em cada amostra, utilizando o Programa EstimateS v. 8.2.0 com 1000 aleatorizações (Colwell 2005COLWELL, R.K. 2005. EstimateS: statistical estimation of species richness and shared species from samples. version 7.5. University of Connecticut, Storrs, Connecticut. http://purl.oclc.org/estimates (último acesso em 20/11/2012).
http://purl.oclc.org/estimates... ). Diante da probabilidade da riqueza de espécies observada não refletir com exatidão a riqueza real, foram aplicados dois estimadores de riqueza não paramétricos que permitem extrapolar a riqueza de espécies na área de estudo (Santos 2003SANTOS, A.J. 2003. Estimativas de riqueza em espécies. In Métodos de estudos em biologia da conservação e manejo da vida silvestre (L. Cullen Junior, R. Rudran & C. Valladares-Pádua, eds.). Editora da UFPR, Curitiba, p.19-41.), foram eles: ACE (Abundance-based Coverage Estimator), por se tratar de um método quantitativo baseado no conceito de abundância que tem como base a proporção de espécies raras (dez ou menos indivíduos) observadas por amostra (Lee & Chao 1994LEE, S.M. & CHAO, A. 1994. Estimating population size via sample coverage for closed capture-recapture models. Biometrics (50):88-97. http://dx.doi.org/10.2307/2533199
http://dx.doi.org/10.2307/2533199... ), e o Bootstrap que fornece a estimativa de riqueza tomando como base o número de espécies encontradas em somente uma ou duas amostras (Colwell 1997COLWELL, R.K. 1997. EstimateS: Statistical Estimation of Species Richness and Shared Species from Samples. version 5. http://viceroy.eeb.uconn.edu/estimates.
http://viceroy.eeb.uconn.edu/estimates... ). Esses dois índices foram adotados, pois foram os únicos que apresentaram desvio padrão iguais a ±0 a partir do ponto de estabilização da curva de acumulação das espécies.

Para observar o padrão de abundância existente entre as espécies, foi construída uma curva do componente de dominância, onde os dados de abundância relativa de cada espécie foram plotados em uma escala logarítmica (Log ₁₀), ordenados de forma decrescente, partido das espécies mais abundantes para as menos abundantes na comunidade (Krebs , 1999KREBS, C.J. 1999. Ecological Methodology. Addison Wesley Educational Publishers, Menlo Park.).

A frequência de ocorrência das espécies foi determinada segundo o índice de constância de ocorrência Dajoz (1973)DAJOZ, R. 1973. Ecologia geral. Ed. Vozes Ltda, EdUSP, São Paulo.. Para a frequência de ocorrência, foram adotados como constantes as espécies que ocorreram em mais de 50% das amostras, acessórias as que ocorreram entre 25 e 50% e acidentais aquelas com ocorrência inferior a 25% das amostras. A similaridade na distribuição temporal das espécies foi verificada pela aplicação do índice de Morisita-Horn (C_H; Krebs 1989KREBS, C.J. 1989. Ecological methodology. Harper e Row, New York.), considerando indicativo de alta sobreposição entre as espécies os valores de similaridade superiores a 75%.

Resultados

Foram registradas 29 espécies distribuídas em 12 gêneros e seis famílias: Bufonidae (3), Cycloramphidae (1), Hylidae (15), Leiuperidae (4), Leptodactylidae (5), Microhylidae (1) (Tabela 2).

A riqueza de espécies apresentou tendência à estabilização após a 23^a visita tanto para os estimadores ACE (30,03) quanto Bootstrap (31,29). A sobreposição dos intervalos gerados a partir do número de espécies observadas, associados ao número apresentado pelos estimadores de riqueza, indica que o esforço amostral foi eficiente, ainda que os estimadores indiquem a possibilidade de registrar espécies adicionais 30,18 (±0.0) (ACE) e 31,48 (±0,0) (Bootstrap) (Figura 3).

A curva de dominância mostra Dendropsophus minutus (Peters, 1872) como predominante na comunidade, seguida de Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824), Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 e Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799). As menos representativas foram Rhinella icterica (Spix, 1824), Scinax fuscomarginatus (Lutz, 1925) e Pseudopaludicola mystacalis (Cope, 1887) (Figura 4). Quanto à frequência de ocorrência, oito espécies foram constantes sendo que D. minutus, H. lundii (Burmeister, 1856) e L. labyrinthicus (Spix, 1824) ocorreram em todos os meses amostrados. Apenas D. minutus foi registrada em todas as visitas. Entre as espécies acidentais estão Scinax hiemalis (Haddad & Pombal, 1987), S. similis (Cochran, 1952), S. fuscomarginatus, Phyllomedusa tetraploidea Pombal & Haddad 1992 e R. icterica com registros únicos no decorrer do estudo (Figura 5).

A maior riqueza de espécies ocorreu no início da estação chuvosa, em setembro, onde em uma única noite 22 espécies foram registradas no conjunto dos oitos pontos de amostragem, considerando também as espécies que utilizaram das primeiras poças temporárias formadas em área aberta. Durante o restante da estação chuvosa, de outubro a fevereiro, a riqueza se manteve estável, em torno de 15 espécies entre os corpos d'água amostrados. O número de espécies começou a declinar a partir do mês de março, mantendo-se baixa, inferior a 10 espécies, durante toda a estação seca, de março a agosto (Figura 6).

A análise dos resultados da distribuição temporal das espécies evidenciou seis agrupamentos de espécies com alta sobreposição. O agrupamento I foi constituído por S. berthae (Barrio, 1962), S. fuscovarius (Lutz, 1925) e D. sanborni (Schmidt, 1944), com picos de atividade evidentes durante os três primeiros meses da estação chuvosa, entre setembro e novembro. O agrupamento II foi constituído por P. centralis Bokermann, 1962, Itapotihyla langsdorffii (Duméril & Bibron, 1841), Odontophrynus americanus (Duméril & Bibron, 1841), P. tetraploidea e R. schneideri (Werner, 1894), espécies com picos de atividade apenas em setembro, tendo sido todas as cinco espécies registradas na mesma noite. Os demais agrupamentos, III a VI, foram constituídos por espécies com picos de atividade nos três últimos meses da estação chuvosa, entre dezembro e fevereiro. O agrupamento III foi constituído por Elachistocleis cesarii (Miranda-Ribeiro, 1920) e L. furnarius Sazima & Bokermann, 1978, amostrados apenas em dias mais chuvosos. O agrupamento IV incluiu as espécies com picos de atividade ao longo desses três meses (dezembro a fevereiro). O agrupamento V foi constituído por L. bokermanni Heyer, 1973 e L. mystaceus (Spix, 1824) e o agrupamento VI por S. fuscomarginatus e D. elianeae (Napoli & Caramaschi, 2000), todas espécies pouco abundantes e de ocorrência esporádica entre os meses de novembro a janeiro. Dentre as 29 espécies analisadas, nove apresentaram baixos valores de similaridade não estando incluídas em nenhum agrupamento (Figura 7).

Discussão

A riqueza de espécies de anuros registrada na área da Depressão Periférica amostrada corresponde a 12,29% das espécies que ocorrem no estado de São Paulo. Este valor equipara-se ao registrado em outras localidades do interior paulista (e.g., 11,44%, 27 espécies: Vasconcelos & Rossa-Feres 2005VASCONCELOS, T.S. & ROSSA-FERES, D.C. 2005. Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 5(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/abstract?article+BN01705022005 (último acesso em 26/02/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/p... ; 11,86%, 28 espécies: Brasileiro et al. 2005BRASILEIRO, C.A., SAWAYA, R.J., KIEFER, M.C. & MARTINS, M. 2005. Amphibians of an open cerrado fragment in southeastern Brazil. Biota Neotrop. 5(2):1-17 http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/abstract?article+BN00405022005 (último acesso em 20/05/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/p... ; 9,75%, 23 espécies: Ribeiro-Júnior & Bertoluci 2009RIBEIRO-JÚNIOR, J.W. & BERTOLUCI, J. 2009. Anuros do cerrado da Estação Ecológica e da Floresta Estadual de Assis, sudeste do Brasil. Biota Neotrop. 9(1): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n1/pt/abstract?inventory+bn02709012009 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v9n1/p... ; 11,44%, 27 espécies: Maffei et al. 2011MAFFEI, F., UBAID, F.K. & JIM, J. 2011. Anurans in an open cerrado area in the municipality of Borebi, São Paulo state, Southeastern Brazil: habitat use, abundance and seasonal variation. Biota Neotrop. 11(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v11n2/en/abstract?article+bn04011022011 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v11n2/... ). A importância desse resultado retrata a capacidade da área em manter um grande número de espécies de anfíbios, similar ao registrado em localidades mais preservadas como Itirapina (Brasileiro et al. 2005BRASILEIRO, C.A., SAWAYA, R.J., KIEFER, M.C. & MARTINS, M. 2005. Amphibians of an open cerrado fragment in southeastern Brazil. Biota Neotrop. 5(2):1-17 http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/abstract?article+BN00405022005 (último acesso em 20/05/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/p... ), apesar da constante ação antrópica imposta à área seja pelos ciclos curtos de plantação de milho e cana de açúcar utilizada para alimentação de gado, seja pelo rodízio anual de pastagens que envolve o manejo da criação ou pelo replantio das áreas de pastagem.

A riqueza de espécies corresponde também a 56,9% das espécies conhecidas na região de Botucatu (Almeida 2010ALMEIDA, S.C 2010. Ecologia de Lithobates catesbeianus (Shaw, 1802) e relações com os anfíbios da região de Botucatu, SP (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Universidade Estadual Paulista, Botucatu.). Apesar dos trabalhos desenvolvidos na região, o único envolvendo espécies da Depressão Periférica próximo a cuesta de Botucatu foi o conduzido por Jim (2002)JIM, J. 2002. Distribuição altitudinal e estudo de longa duração de anfíbios da região de Botucatu, estado de São Paulo. Tese de Livre-Docência, Universidade Estadual Paulista, Botucatu. em um estudo de longa duração, no qual 63 localidades entre o altiplano, encosta da cuesta e localidades na Depressão Periférica foram amostradas. Com base no estudo realizado por Jim (2002)JIM, J. 2002. Distribuição altitudinal e estudo de longa duração de anfíbios da região de Botucatu, estado de São Paulo. Tese de Livre-Docência, Universidade Estadual Paulista, Botucatu., o autor apresentou uma lista com 30 espécies registradas em localidades da Depressão Periférica. Registramos 22 espécies daquelas citadas por Jim (2002)JIM, J. 2002. Distribuição altitudinal e estudo de longa duração de anfíbios da região de Botucatu, estado de São Paulo. Tese de Livre-Docência, Universidade Estadual Paulista, Botucatu. e acrescentamos mais sete espécies à sua listagem, sendo essas: Rhinella ornata (Spix 1824), Rhinella icterica, Odontophynus americanus, Hypsiboas faber (Wied-Neuwied 1821), Scinax hiemalis, Phyllomedusa tetraploidea e Eupemphix nattereri (Steindachner 1863), o que aumenta a semelhança na composição da anurofauna entre a Depressão Periférica e o altiplano. Os dados obtidos neste estudo associados ao registro, nos últimos cinco anos, de duas novas espécies na região de Botucatu (Sphaenorhyncus caramaschii por Almeida et al. 2008ALMEIDA, S.C., MAFFEI, F., ROLIM, D.C., UBAID, F.K. & JIM, J. 2008. Amphibia, Anura, Hylidae, Sphaenorhynchus caramaschii: Distribution extension in state of São Paulo, Brazil. Check List 4(4):439- 441. e Dendropsophus microps por Maffei et al. 2009MAFFEI, F., UBAID, F.K., ALMEIDA, S.C., ROLIM, D.C., SCARPELINI JUNIOR, D.G., MOYA, G.M., SPIRANDELI-CRUZ, E.F. & JIM, J. 2009. Amphibia, Anura, Hylidae, Dendropsophus microps (Peters, 1872): distribution extension in the state of São Paulo, Brazil and first record in Cerrado domain. Check List 5(4):776-779.), abre perspectivas para novos registros evidenciando a importância dessa porção do estado de São Paulo para a conservação dos anfíbios anuros.

A maioria das espécies registradas pode ser considerada característica de área aberta, ou que apresenta como habitat reprodutivo corpos d'água ao lado dos fragmentos de mata. A importância desses fragmentos para a manutenção da riqueza de espécies que se reproduzem em áreas abertas vem sendo constatada em diversos estudos (e.g.Silva & Rossa-Feres 2007SILVA, F.R. & ROSSA-FERES, D.C. 2007. The use of forest fragments by open-area anurans (Amphibia) in northwestern São Paulo State, Brazil. Biota Neotrop. 7 (2): http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?article+bn03707022007 (último acesso em 27/09/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/p... , Rossa-Feres et al. 2008ROSSA-FERES, D.C., MARTINS, M., MARQUES, O.A.V., MARTINS, I.A., SAWAYA, R.J. & HADDAD, C.F.B. 2008. Herpetofauna. In Diretrizes para a conservação e restauração da biodiversidade no Estado de São Paulo (R.R. Rodrigues, C.A. Joly, M.C.W. Brito, A. Paese, J.P. Metzger, L. Casatti, M.A. Nalon, N. Menezes, N.M. Ivanauskas, V. Bolzani & V.L.R. Bononi, coords.). Instituto de Botânica e Fapesp, São Paulo, p.83-94., Silva et al. 2012SILVA, F.R., CANDEIRA, C. P. & ROSSA-FERES, D.C. 2012. Dependence of anuran diversity on environmental descriptors in farmland ponds. Biodivers Conserv. 21:1411-1424. http://dx.doi.org/10.1007/s10531-012-0252-z
http://dx.doi.org/10.1007/s10531-012-025... ), indicando que esses locais podem ser utilizados para estivação, abrigo e forrageio fora do período de atividade reprodutiva (Gibbons 2003GIBBONS, J.W. 2003. Terrestrial habitat: a vital component for herpetofauna of isolated wetlands. Wetlands 23:630-635. http://dx.doi.org/10.1672/0277-5212(2003)023[0630:THAVCF]2.0.CO;2
http://dx.doi.org/10.1672/0277-5212(2003... , Silva & Rossa-Feres 2007SILVA, F.R. & ROSSA-FERES, D.C. 2007. The use of forest fragments by open-area anurans (Amphibia) in northwestern São Paulo State, Brazil. Biota Neotrop. 7 (2): http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?article+bn03707022007 (último acesso em 27/09/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/p... ).

Becker et al. (2007)BECKER, C.G., FONSECA, C.R, HADDAD, C.F.B., BATISTA, R.F. & PRADO, P.I. 2007. Habitat split and the global decline of amphibians. Science 318:1775-1777. http://dx.doi.org/10.1126/science.1149374
http://dx.doi.org/10.1126/science.114937... consideram a desconexão entre os corpos d'água e os fragmentos florestais um agravante considerável para a manutenção das espécies pois impõe aos indivíduos migrações durante todo período reprodutivo, seja entre os fragmentos e os locais para corte e desova, seja no retorno dos jovens recém metamorfoseados ao fragmento. Nesse trajeto, muitos indivíduos ficam expostos a condições adversas, como aos predadores e ao ressecamento, aumentando a mortalidade e acentuando o declínio das populações. Entretanto, na área de estudo, os fragmentos não formam manchas isoladas, mas sim, ocorrem todos interligados. No interior de grande parte desses fragmentos (obs. Pess.) há tanto riachos quanto nascentes, as quais deságuam no Rio Pirambóia constituindo, portanto, rotas para o deslocamento das espécies, entre as áreas de mata ciliar. A presença desses remanescentes de mata entre os inúmeros morrotes, provavelmente tem influência importante na ocorrência e manutenção da riqueza de espécies local. O encontro ocasional de espécies como Rhinella ornata (fêmea), Leptodactylus labyrinthicus (jovem) e Itapotihyla langsdorffii fora de seu período de atividade reprodutiva, reforça a importância desses remanescentes.

Apesar da presença desses remanescentes na área de estudo, o número de espécie exclusivas desse tipo de habitat foi inferior aquele relatado por Jim (2002JIM, J. 2002. Distribuição altitudinal e estudo de longa duração de anfíbios da região de Botucatu, estado de São Paulo. Tese de Livre-Docência, Universidade Estadual Paulista, Botucatu., 2003)JIM, J. 2003. Aspectos gerais da anurofauna da região de Botucatu. In Flora e fauna: um dossiê ambiental (W. Uieda & L.M. Paleari, orgs.). Editora da UNESP, São Paulo. e Almeida (2010)ALMEIDA, S.C 2010. Ecologia de Lithobates catesbeianus (Shaw, 1802) e relações com os anfíbios da região de Botucatu, SP (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Universidade Estadual Paulista, Botucatu., nos fragmentos de mata do altiplano. Aparentemente, o tipo de fragmento florestal presente no altiplano favorece a ocorrência de espécies habitat-especialistas como, por exemplo, Vitreorana uranoscopa (Müller 1924), Proceratophrys boiei (Wied-Neuwied, 1825), Aplastodiscus perviridis A. Lutz & B. Lutz 1950 e Bokermannohyla izecksohni. Na área amostrada da Depressão Periférica, os fragmentos florestais se estendem entre os morros e interflúvios sem apresentar condições que se assemelhem aquelas encontradas nos fragmentos do altiplano. Raros foram os locais com acúmulo de água e, quando apresentavam riachos, estes eram pequenos, não ultrapassando 1,60 m nos pontos mais largos, dificultando, portanto, a ocorrência de espécies que poderiam se reproduzir no interior desses fragmentos.

Tanto a curva de dominância de espécies quanto os valores de frequência relativa demonstraram predominância das espécies de hilídeos, sustentada principalmente pelos valores apresentados por D. minutus e H. albopunctatus. As duas espécies podem ser consideradas hábitat generalistas de ampla distribuição (Duellman 1999DUELLMAN, W.E. 1999. Distribution patterns of amphibians in the South America. In Patterns of distribution of amphibians - a global perspective (W.E. Duellman, ed.). Baltimore, London, Johns Hopkins University, p.255-328.), logo, se beneficiam de ambientes modificados pela ação antrópica resultando em um elevado número de indivíduos, fato que vem sendo observado em muitos trabalhos realizados em áreas que sofrem ou já sofreram algum tipo de alteração (e.g., Toledo et al. 2003TOLEDO, L.F., ZINA, J. & HADAD, C.F.B. 2003. Distribuição Espacial e Temporal de uma comunidade de anfíbios anuros do município de Rio Claro, São Paulo, Brasil. Holos Environ. 3(2):136-149., Vasconcelos & Rossa-Feres 2005VASCONCELOS, T.S. & ROSSA-FERES, D.C. 2005. Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 5(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/abstract?article+BN01705022005 (último acesso em 26/02/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/p... , Melo et al. 2007MELO, G.V., ROSSA-FERES, D.C. & JIM, J. 2007. Variação temporal no sítio de vocalização em uma comunidade de anuros de Botucatu, Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 7(2):http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?article+bn01707022007 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/p... , Maffei et al. 2011MAFFEI, F., UBAID, F.K. & JIM, J. 2011. Anurans in an open cerrado area in the municipality of Borebi, São Paulo state, Southeastern Brazil: habitat use, abundance and seasonal variation. Biota Neotrop. 11(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v11n2/en/abstract?article+bn04011022011 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v11n2/... ).

No interior do estado de São Paulo, o regime de chuvas e a variação de temperatura e umidade são fatores abióticos que regulam a atividade reprodutiva das espécies de anuros (Jim 1980JIM, J. 1980. Aspectos ecológicos dos anfíbios registrados na região de Botucatu, São Paulo (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo.). Segundo Jim (1980)JIM, J. 1980. Aspectos ecológicos dos anfíbios registrados na região de Botucatu, São Paulo (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo., o modo como as espécies de uma comunidade se distribuem no intervalo de um ano encontram-se relacionados aos fatores climáticos que, ao interagirem, são responsáveis por determinar o início e o fim da atividade, limitando, ou não, o período de ocorrência das espécies. Na área amostrada, 69% das 29 espécies registradas apresentaram alta sobreposição na ocorrência temporal, que é associada ao período de chuvas e ao aumento da temperatura, como observado em outros estudos (e.g., Pombal Junior 1997POMBAL JUNIOR, J.P. 1997. Distribuição espacial e temporal de anuros (Amphibia) em uma poça permanente na Serra de Paranapiacaba, sudeste do Brasil. Rev. Bras. Biol. 57(4):583-594., Vasconcelos & Rossa-Feres 2005VASCONCELOS, T.S. & ROSSA-FERES, D.C. 2005. Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 5(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/abstract?article+BN01705022005 (último acesso em 26/02/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/p... , Santos et al. 2007SANTOS, T.G., ROSSA-FERES, D.C. & CASATTI, L. 2007. Diversidade e distribuição espaço-temporal de anuros em região com pronunciada estação seca do sudeste do Brasil. Iheringia, Zool. 97(1):37-49. http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212007000100007
http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212007... , Melo et al. 2007MELO, G.V., ROSSA-FERES, D.C. & JIM, J. 2007. Variação temporal no sítio de vocalização em uma comunidade de anuros de Botucatu, Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 7(2):http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?article+bn01707022007 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/p... , Kopp et al. 2010KOPP, K., SIGNORELLI, L. & BASTOS, R.P. 2010. Distribuição temporal e diversidade de modos reprodutivos de anfíbios anuros no Parque Nacional das Emas e entorno, estado de Goiás, Brasil. Iheringia, Zool. 100(3):192-200. http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212010000300002
http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212010... ). Entre essas espécies formaram-se seis agrupamentos, dois desses foram constituídos por espécies com atividade de vocalização prolongada, mas que diferiram no período de maior atividade (início e final da estação chuvosa). Outros dois agrupamentos foram constituídos por espécies com período de vocalização mais curto, restrito a poucos dias, e que também diferiram no mês de pico de atividade (início e final da estação chuvosa). O fato da maioria das espécies estarem associadas ao período das chuvas, bem como, a formação de agrupamentos com alta similaridade estarem distribuídos pelo período, variando quanto ao seu pico de atividade, sugere a presença de um mecanismo que evita a competição entre as espécies na comunidade (Kopp et al. 2010KOPP, K., SIGNORELLI, L. & BASTOS, R.P. 2010. Distribuição temporal e diversidade de modos reprodutivos de anfíbios anuros no Parque Nacional das Emas e entorno, estado de Goiás, Brasil. Iheringia, Zool. 100(3):192-200. http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212010000300002
http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212010... ). Entre as espécies que formaram os agrupamentos com alto valor de sobreposição, fatores não analisados nesse estudo, tal como, a segregação espacial e a partilha no espaço acústico podem ter um valor relevante na coexistência dessas espécies (Santos et al. 2007SANTOS, T.G., ROSSA-FERES, D.C. & CASATTI, L. 2007. Diversidade e distribuição espaço-temporal de anuros em região com pronunciada estação seca do sudeste do Brasil. Iheringia, Zool. 97(1):37-49. http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212007000100007
http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212007... ).

Ainda durante todo o período das chuvas (setembro a fevereiro) cinco espécies apresentaram período de atividade diferente das demais. Dessas espécies, D. nanus (Boulenger, 1889) e S. similis ocorreram em apenas uma (S. similis) ou duas noites (D. nanus), sendo que em localidades próximas a área contemplada no presente trabalho, essas espécies ocorreram de forma contínua ao longo da estação chuvosa (Jim 1980JIM, J. 1980. Aspectos ecológicos dos anfíbios registrados na região de Botucatu, São Paulo (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo., 2002JIM, J. 2002. Distribuição altitudinal e estudo de longa duração de anfíbios da região de Botucatu, estado de São Paulo. Tese de Livre-Docência, Universidade Estadual Paulista, Botucatu., Maffei et al. 2011MAFFEI, F., UBAID, F.K. & JIM, J. 2011. Anurans in an open cerrado area in the municipality of Borebi, São Paulo state, Southeastern Brazil: habitat use, abundance and seasonal variation. Biota Neotrop. 11(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v11n2/en/abstract?article+bn04011022011 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v11n2/... ). Segundo Pombal Junior & Haddad (2005)POMBAL JUNIOR, J.P. & HADDAD, C.F.B. 2005. Estratégias e modos reprodutivos em anuros. Pap. Avulsos Zool. 45(15):201-213. isso mostra que uma mesma espécie pode apresentar diferentes padrões temporais, ou mesmo diferentes estratégias reprodutivas em áreas geográficas distintas. Por outro lado, as demais espécies, E. nattereri, H. albopunctatus, P. mystacalis, apresentaram ocorrência temporal semelhante ao descrito na literatura (e.g.Toledo et al. 2003TOLEDO, L.F., ZINA, J. & HADAD, C.F.B. 2003. Distribuição Espacial e Temporal de uma comunidade de anfíbios anuros do município de Rio Claro, São Paulo, Brasil. Holos Environ. 3(2):136-149., Brasileiro et al. 2005BRASILEIRO, C.A., SAWAYA, R.J., KIEFER, M.C. & MARTINS, M. 2005. Amphibians of an open cerrado fragment in southeastern Brazil. Biota Neotrop. 5(2):1-17 http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/pt/abstract?article+BN00405022005 (último acesso em 20/05/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v5n2/p... , Canelas & Bertoluci 2007CANELAS, M.A.S. & BERTOLUCI, J. 2007. Anurans of the Serra do Caraça, southeastern Brazil: species composition and phenological patterns of calling activity. Iheringia Zool. 97(1):21-26. http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212007000100004
http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212007... , Santos et al. 2007SANTOS, T.G., ROSSA-FERES, D.C. & CASATTI, L. 2007. Diversidade e distribuição espaço-temporal de anuros em região com pronunciada estação seca do sudeste do Brasil. Iheringia, Zool. 97(1):37-49. http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212007000100007
http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212007... , Kopp et al. 2010KOPP, K., SIGNORELLI, L. & BASTOS, R.P. 2010. Distribuição temporal e diversidade de modos reprodutivos de anfíbios anuros no Parque Nacional das Emas e entorno, estado de Goiás, Brasil. Iheringia, Zool. 100(3):192-200. http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212010000300002
http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212010... , Maffei et al. 2011MAFFEI, F., UBAID, F.K. & JIM, J. 2011. Anurans in an open cerrado area in the municipality of Borebi, São Paulo state, Southeastern Brazil: habitat use, abundance and seasonal variation. Biota Neotrop. 11(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v11n2/en/abstract?article+bn04011022011 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v11n2/... ). O registro de P. mystacalis foi feito com base em um único indivíduo, necessitando, portanto, de novas investigações para avaliar se esse registro foi acidental ou se a espécie realmente pode ser considerada como de ocorrência na Depressão Periférica.

As outras quatro espécies, R. icterica, R. ornata, H. caingua (Carrizo, 1991 “1990”) e S. hiemais ocorreram durante o período frio e seco (março a agosto). Segundo Melo et al. (2007)MELO, G.V., ROSSA-FERES, D.C. & JIM, J. 2007. Variação temporal no sítio de vocalização em uma comunidade de anuros de Botucatu, Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 7(2):http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?article+bn01707022007 (último acesso em 20/06/2012).
http://www.biotaneotropica.org.br/v7n2/p... , a presença de anuros na estação fria e seca na região de Botucatu é reflexo de uma maior umidade ao longo de todo o ano, características de uma “ilha” de temperaturas mais baixas (Jim 2002JIM, J. 2002. Distribuição altitudinal e estudo de longa duração de anfíbios da região de Botucatu, estado de São Paulo. Tese de Livre-Docência, Universidade Estadual Paulista, Botucatu.), e que favorece a ocorrência de espécies tolerantes a condições climáticas mais frias, a exemplo de H. caingua que apresenta distribuição entre as regiões do nordeste da Argentina e sudeste do Paraguai além de populações nos estados do Rio Grande do Sul, São Paulo e sul do Mato Grosso do Sul (Frost 2013FROST, D.R. 2013. Amphibian Species of the World: an Online Reference. version 5.6 (9 January 2013). American Museum of Natural History, New York. http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html. (último acesso em 23/03/2013).
http://research.amnh.org/herpetology/amp... ). Acreditamos que a existência dessa condição particular do clima na região de Botucatu também influencie localidades próximas, o que justificaria o encontro destas espécies características do período frio e seco na área de estudo.

Nesse estudo apresentamos o primeiro inventário sistematizado da anurofauna em uma área da Depressão Periférica, acrescentando sete espécies à listagem anterior (Jim 2002JIM, J. 2002. Distribuição altitudinal e estudo de longa duração de anfíbios da região de Botucatu, estado de São Paulo. Tese de Livre-Docência, Universidade Estadual Paulista, Botucatu., 2003JIM, J. 2003. Aspectos gerais da anurofauna da região de Botucatu. In Flora e fauna: um dossiê ambiental (W. Uieda & L.M. Paleari, orgs.). Editora da UNESP, São Paulo.) para a porção baixa da cuesta de Botucatu. A riqueza de espécies registrada equipara-se à de outras localidades do interior paulista, e pode ser considerada elevada visto que, em uma única localidade, foram encontradas 57% das espécies registradas em toda a região de Botucatu.

Agradecimentos

Agradecemos de forma especial ao Prof. Dr. Jorge Jim, pela oportunidade de termos sido seus alunos, pelo conhecimento a nós transmitido, pelas horas de reflexões e conversas e, principalmente, por ter mostrado qual a importância e o real significado das palavras pesquisa e ciência. Que seu legado se estenda por diversas gerações e que em cada um de seus muitos alunos se propague a luz do conhecimento gerada por esse grande mestre e pesquisador. Agradecemos também aos amigos: Daniel C. Rolim, Fábio Maffei, Maria Gorete, Maria Clara, Paulo J. P. Cicchi, pela ajuda e companhia nos trabalhos de campo. Aos Profs. Drs. Dinival Martins e Antônio Ribeiro da Cunha do Departamento de Ciências Ambientais da FCA-UNESP, campus de Botucatu, por ceder os dados meteorológicos da região estudada.

Referências Bibliográficas

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